Le directeur général est nommé par décret pour trois ans, sur proposition conjointe des ministres mentionnés à l'article R. 351-1. Il est choisi parmi les personnalités exerçant ou ayant exercé des activités dans les domaines correspondant aux missions de l'Institut national d'histoire de l'art. Il ne peut exercer plus de trois mandats consécutifs.
Il est assisté d'un directeur général des services.