L'Agence nationale pour l'emploi est organisée en directions régionales, composées de directions déléguées et d'agences locales pour l'emploi.

Pour l'exercice de ses missions, l'agence peut prendre des participations et créer des filiales dans les conditions prévues au paragraphe 4.
Ces filiales peuvent fournir des services payants sauf pour les demandeurs d'emploi.

Sous réserve de dispositions particulières concernant certains personnels déterminés par arrêté conjoint des ministres chargés de l'emploi et du budget, les frais de déplacement et de changement de résidence sont remboursés au personnel de l'agence dans les conditions prévues pour les agents de l'Etat et de ses établissements publics.

Les salariés qui siègent au conseil d'administration et aux comités régionaux de l'agence bénéficient des dispositions relatives au congé de participation aux instances d'emploi et de formation professionnelle, prévu à l'article L. 3142-3.

Lorsque l'agence prend des décisions ou conclut des conventions pour le compte de l'Etat, elle statue également, au nom de l'Etat, en cas de recours administratifs formés contre ces décisions ou conventions.
Les recours hiérarchiques sont portés devant le directeur régional lorsqu'il a reçu une délégation de signature.

L'Agence représente l'Etat devant les juridictions compétentes en cas de litiges relatifs aux décisions ou conventions mentionnées à l'article R. 5312-33.

Au sein de la direction régionale, le directeur régional anime et contrôle l'activité de l'agence dans la région.
Il a autorité sur les directeurs délégués, sur les directeurs d'agence locale et sur l'ensemble du personnel de la région dans les conditions fixées par le décret prévu à l'article R. 5312-6.
Conformément aux orientations fixées par le conseil d'administration, et après avis du comité régional, il propose au directeur général l'organisation des directions déléguées et des agences locales à retenir dans la région.

Le directeur régional représente l'agence dans ses relations avec les usagers, dans les actes de la vie civile intéressant la région, en particulier ceux relatifs aux acquisitions, échanges et aliénations de biens immobiliers.
Il connaît des recours hiérarchiques des usagers sur les décisions prises au nom de l'institution.

Le directeur régional peut recevoir délégation de pouvoir dans des domaines autres que ceux mentionnés à l'article R. 5312-36. Il peut déléguer sa signature à d'autres agents de la région.
Il rend compte au préfet de région des activités de l'agence dans la région.

Dans le cadre du service public de l'emploi, le directeur régional de l'agence transmet au directeur régional et aux directeurs départementaux du travail, de l'emploi et de la formation professionnelle les statistiques et informations relatives au marché du travail. Il transmet en particulier les informations nécessaires à l'analyse et au suivi des actions mises en place par cette institution.

Par décision du directeur général, le directeur régional peut être chargé des fonctions de directeur délégué et exercer les attributions confiées à ce dernier par les articles R. 5412-1 à R. 5412-3.

Les activités des filiales créées par l'Agence nationale pour l'emploi répondent aux missions définies à L. 5312-1.
Elles peuvent également avoir pour objet la gestion des moyens nécessaires à l'exécution des missions de l'institution.

Le projet de délibération soumis au conseil d'administration pour la création d'une filiale, en application du 11° de l'article R. 5312-7, est accompagné des pièces suivantes :
1° Le projet de statuts de la filiale ;
2° Une étude sur les perspectives d'activités et de développement de la filiale, accompagnée des comptes prévisionnels sur trois exercices et du plan de financement correspondant ;
3° L'état prévisionnel des effectifs de la filiale précisant les fonctions des personnels portant sur une période de trois ans ;
4° L'identité et l'engagement écrit des autres personnes physiques ou morales détenant des actions ou parts sociales ;
5° Le montant et l'évolution prévisionnelle sur trois ans du capital social et sa répartition complétés, le cas échéant, par la délibération des instances délibérantes des personnes morales détenant des actions ou parts sociales dans la filiale ;
6° Un projet de convention entre l'Agence nationale pour l'emploi et sa filiale.

La convention conclue entre l'Agence nationale pour l'emploi et sa filiale comprend :
1° Les stipulations d'ordre financier et comptable de nature à garantir les conditions nécessaires à un exercice concurrentiel des activités de la filiale ;
2° Les apports de toute nature à la filiale provenant de l'agence, leur valorisation et les modalités de leur libération ;
3° Les modalités d'information régulière des instances de l'agence et de son autorité de tutelle sur les activités, les résultats et les performances de la filiale.