La régie est administrée par un conseil d'administration qui élit en son sein son président.
Le conseil d'administration est composé d'au moins neuf membres. Il comprend des représentants du personnel sans que le nombre de ces derniers puisse excéder le tiers des membres du conseil.
Les administrateurs sont désignés par l'organe délibérant de l'autorité organisatrice. La durée de leur mandat est de trois ans. Ce mandat est renouvelable.

Le directeur est nommé par le conseil d'administration. Il est responsable de son activité devant le conseil d'administration. Il assiste aux séances de cette assemblée. Outre les pouvoirs qui peuvent lui être délégués par le conseil d'administration, il a autorité sur le personnel, fixe l'organisation du travail, prépare le projet de budget et en assure l'exécution.

Le comptable est soit un comptable de la direction générale des finances publiques nommé par le ministre chargé du budget après information préalable de l'autorité organisatrice, soit un agent comptable spécial nommé par le préfet, sur proposition du conseil d'administration, après avis du directeur départemental des finances publiques. Il est placé sous l'autorité administrative du directeur.

Toutefois, pour les régies créées à compter du 1er juillet 2020, le choix de confier les fonctions de comptable à un comptable de la direction générale des finances publiques est subordonné à un avis conforme du directeur départemental ou, le cas échéant, régional des finances publiques.

Lorsque le comptable notifie sa décision de suspendre le paiement d'une dépense, le directeur peut lui adresser un ordre de réquisition. Il s'y conforme dans les conditions fixées par les articles L. 1617-2 et L. 1617-3 du code général des collectivités territoriales.

Le règlement intérieur détermine les modalités juridiques et financières de fonctionnement de la régie. Le cahier des charges fixe les obligations de la régie à l'égard des usagers et des tiers. Les règles budgétaires applicables aux régies sont celles qui sont établies pour les collectivités territoriales.

La comptabilité est tenue conformément au plan comptable applicable en la matière arrêté par instruction conjointe du ministre chargé des finances, du ministre chargé des transports et du ministre chargé des collectivités territoriales et soumise aux règles de la comptabilité publique.