Le conseil d'administration élit en son sein un bureau qui comprend au moins un président, un trésorier et un secrétaire. Les membres du bureau sont élus au vote secret par un scrutin distinct pour chaque poste. L'élection a lieu à la majorité absolue des suffrages exprimés au premier tour et, le cas échéant, au second tour. S'il y a lieu de procéder à un troisième tour, la majorité relative suffit.
Le conseil d'administration établit, sur proposition du bureau, son règlement intérieur, qui est transmis, pour approbation, au ministre chargé des transports.

Le conseil d'administration se réunit, sur la convocation de son président, au moins trois fois par an. Il se réunit également à la demande du ministre chargé des transports ou si la moitié de ses membres le demandent.

Les convocations sont adressées au moins quinze jours avant chaque séance du conseil d'administration. Elles précisent l'ordre du jour, qui est fixé par le président du conseil d'administration et qui doit comporter, notamment, les questions dont le commissaire du Gouvernement a demandé l'inscription.
Les convocations sont également adressées au commissaire du Gouvernement, au contrôleur budgétaire et à l'agent comptable. Ceux-ci assistent aux réunions du conseil avec voix consultative.

Le conseil d'administration délibère sur les missions énumérées aux articles L. 4432-1 et R. 4432-2. Il peut déléguer une partie de ses attributions à son président.
Il ne peut valablement délibérer que lorsque la moitié au moins de ses membres en exercice sont présents. Si cette condition n'est pas remplie, les membres sont convoqués pour une nouvelle réunion au cours de laquelle le conseil peut délibérer quel que soit le nombre des membres présents.
Les délibérations sont prises à la majorité absolue des votants. En cas de partage égal, la voix du président est prépondérante.
Les procès-verbaux sont signés par le président et par le secrétaire. Ils font mention des personnes présentes.

Les membres élus du conseil d'administration sont remboursés de leurs frais de transport, d'hébergement et de restauration, au titre des déplacements accomplis dans l'exercice de leur mandat, dans les conditions et selon les modalités fixées par arrêté conjoint du ministre chargé des transports et du ministre chargé du budget.

Le président et les membres élus du conseil d'administration peuvent également se voir attribuer des indemnités de fonctions au titre de leurs activités au sein de ce conseil. Le montant et les modalités d'attribution de ces indemnités sont déterminés, selon les fonctions exercées, par l'arrêté prévu à l'article R. 4432-11.

En cas de faute grave, il peut être mis fin aux fonctions du président et des autres membres du bureau par décret pris sur proposition du ministre chargé des transports.